Аронофски родился в Нью-Йорке, в Бруклине в семье школьных учителей Абрахама (Абе) и Шарлотты Аронофски.
Аронофски в 1990 году в качестве курсовой работы снял свой первый фильм «Чистка супермаркета». Этот короткометражный фильм был номинирован на студенческую премию Американской академии киноискусства в 1991 году. В 1991 в Гарварде Аронофски успел снять ещё одну студенческую короткометражку «Печенье с предсказанием». В этом же году он закончил Гарвард, получив степень бакалавра искусств с отличием.
Через год Даррен переезжает в Лос-Анджелес, чтобы учиться режиссуре в консерватории Американского института киноискусства. В качестве выпускной работы он представил короткометражный фильм «Протозоа» и в 1993 году получил степень магистра изящных искусств (М.F.A.).
Над своим первым полнометражным фильмом «Пи» Аронофски стал работать в 1995 году, после возвращения в Нью-Йорк. Сюрреалистический триллер Аронофски был представлен на «кинофестивале независимого кино Сандэнс» в 1998 году. Получив несколько фестивальных наград фильм с бюджетом в 60000 долларов в итоге собрал в прокате 3,2 млн долларов, что позволило расплатиться с долгами и планировать свою следующую работу